Figlio del conte Bernardino e di Persia Cresciolini, nacque ad Amelia attorno alla metà del XV secolo. Avviato alla carriera ecclesiastica, si formò in primis presso il maestro Grifone di Amelia, e poi frequentando i corsi dello Studium Perusinum. Dopo aver ricevuto il 14 luglio 1479, da papa Sisto IV, il canonicato - primo di diversi benefici ecclesiastici di cui godette - Agapito si recò dapprima a Roma presso la scuola di Pomponio Leto, e poi a Napoli, dove raggiunse il padre che dal 1458 era al servizio di Ferdinando I d'Aragona. Stabilitosi a Roma, dove frequentò assiduamente l'Accademia romana, entrò a far parte della corte di papa Alessandro VI, sfruttando i legami della propria famiglia con quella dei Borgia. Nel giugno 1497, dopo aver riparato ad Amelia durante la calata di Carlo IV e la ribellione dei Colonna verso il papa, fu segnalato dal pontefice come segretario per il cardinale Giovanni Borgia, all'epoca legato di Perugia e dell'Umbria. Ottenuta la conservazione per Amelia del castello di Lugnano, vista anche la fedeltà degli Amerini verso il papa nel corso del tentativo espansionistico di Bartolomeo di Alviano vicino ai Colonna, il Geraldini fu mediatore proprio fra le parti in causa, giungendo ad una pace, seppur breve, tra gli Orsini e i Colonna, e gli stessi Amerini e gli Alviano. In quei medesimi giorni (luglio 1498), divenne capo della segreteria di Cesare Borgia, al quale rimase fedele fino alla fine dell'avventura borgiana (Cansacchi 1961). Il 10 maggio 1499 fu testimone della cerimonia nuziale tra il Valentino e Carlotta d'Albret, sorella del re di Navarra, a Blois, dopo che egli stesso si era adoperato fortemente per l'organizzazione del viaggio in Francia del duca. Sempre nel 1499 seguì il Borgia nella guerra di Romagna, fissando la sede della sua segreteria a Cesena, anche se fu costretto ad occuparsi del governo della Romagna dai palazzi vaticani. Il 4 giugno 1500 acquistò l'arcivescovato di Manfredonia per 500 fiorini d'oro. Il suo amore per la letteratura, tuttavia, rimase il suo interesse più alto, tanto da frequentare sempre con maggiore assiduità l'Accademia romana assieme, tra gli altri, a storici ed eruditi amerini. Perso il fratello Piergiovanni, a causa della rinata rivalità tra i Colonna e gli Orsini, il duca lo inviò in missione a Firenze, dove Agapito utilizzò, in nome del Borgia, quella tattica di minacce e compromessi finanziari che fu la caratteristica di tutte le sue ambascerie verso coloro che mostravano resistenza al duca. Dopo la sconfitta di Prospero Colonna per mano del Valentino, si adoperò per negoziare la somma richiesta da Roma alla Amelia filo-colonnese. La cifra fu abbassata da 5000 a 3000 ducati, ma gli amerini dovettero accettare di passare sotto la protezione del Borgia. Nel 1502, il Geraldini incontrò ad Urbino Niccolò Machiavelli, inviato da Firenze, e fra i due si creò un significativo legame di amicizia. Dopo aver allestito, assieme al Valentino, la congiura di Senigallia, l'amerino preparò anche la versione ufficiale dell'eccidio, giustificando che il duca aveva agito di conseguenza, vista la volontà dei capitani di volerlo uccidere. Questo fu il momento più alto della notarietà di Agapito che, il 23 gennaio 1503, fu nominato commissario di Perugia abbandonata dai Baglioni, e ambasciatore a Siena dove, però, restò quasi vittima di un tumulto antiborgiano, risolto con l'allontanamento di Pandolfo Petrucci e il versamento di un donativo al Borgia (Lisini 1900). L'improvvisa morte di Alessandro VI e la malattia del duca nell'estate del 1503, rovinò le fortune dei Borgia e dello stesso Agapito, nonostante quest'ultimo riuscì a convincere il Sacro collegio a rinnovare la carica di gonfaloniere della Chiesa al Valentino (22 agosto). Salito al soglio pontificio Giuliano della Rovere, acerrimo nemico dei Borgia, la valente diplomazia del Geraldini in favore del duca, non ebbe più esito positivo e cosi, avvalendosi della protezione dei Colonna, si ritirò nella casa romana di borgo s. Pietro e d'estate in quella di Amelia. Qui, nel settembre del 1512, accolse Prospero Colonna ristabilendo l'alleanza della città umbra con la famiglia romana. Morì nella prima metà del luglio 1515 e fu seppellito nella cappella Geraldini nella chiesa di s. Francesco di Amelia. Lucrezia Borgia, sorella del Valentino e duchessa di Ferrara, per la fedeltà che Agapito aveva dimostrato alla causa borgiana, indusse il cardinale Ippolito d'Este, a concedere i benefici della sua diocesi di Capua ad un nipote dell'amerino.